Изменение представления о роли доплерометрии в акушерстве

Цель обзора: обобщение знаний о доплерометрии, являющейся неотъемлемой частью ультразвуковых исследований во II и III триместрах беременности, определение ее роли в современном акушерстве, а также представление современных подходов к интерпретации полученных результатов.

Основные положения. С момента появления доплерометрии и внедрения ее в клиническую практику прошло более 50 лет. За это время стало очевидным, что изменения гемодинамики в системе «мать–плацента–плод», на своевременную диагностику которых направлен метод доплерометрии, являются универсальным патогенетическим механизмом в ответ на изменение состояния плода. Предложены различные методики оценки состояния плода, неоднократно изменялись и уточнялись принципы и подходы к проведению доплерометрических исследований и совершенствовались критерии оценки полученных данных.

Заключение. При всей простоте технического выполнения метод доплерометрии фетоплацентарного кровотока будет иметь высокую предсказательную точность только при наличии стандартизации методики и определении четких показаний к применению рутинного или расширенного исследования. Рекомендации по использованию пульсационного индекса, а также переход от оценки численных значений к процентильным имеет большое значение для правильной, не зависимой от срока беременности оценки кровотока. Кроме этого, важно, что в оценке мозговой гемодинамики ведущую роль на сегодняшний день отводят процентильной оценке церебро-плацентарного отношения как показателя, имеющего наибольшую чувствительность и специфичность в прогнозировании плохих перинатальных исходов по сравнению с изменением индексов кровотока в средней мозговой артерии.

Ключевые слова: доплерометрия, задержка роста плода, перинатология, скрининг

Нагорнева С.В., Коган И.Ю., Юсенко С.Р., Шелаева Е.В. Изменение представления о роли доплерометрии в акушерстве // Женское здоровье и репродукция. 2022. № 3 (54). URL: https://whfordoctors.su/statyi/izmenenie-predstavlenija-o-roli-doplerometrii-v-akusherstve/(дата обращения: дд.мм.гггг)

Evolution of understanding the role of fetal dopplerometry

S.V. Nagorneva^1,2, I.Yu. Kogan^1,3, S.R. Yusenko¹, E.V. Shelaeva¹

¹Federal State Budgetary Institution "D.O. Ott Research Institute of Obstetrics, Gynecology and Reproductology", Department of Gynecology and Endocrinology, St. Petersburg, Russia

²"Sestroretskaya" Multi-field Medical and Diagnostic Clinic St. Petersburg, Russia;

³St. Petersburg University, St. Petersburg, Russia.

Abstract

Objective of the Review: to summarize knowledge about the role of Doppler study in obstetrics, which is an integral part of ultrasound studies in the 2nd and 3rd trimesters of pregnancy, to determine its place in modern obstetrics, and to present modern approaches to its assessment.

Key Points. Fetal dopplerometry first appeared about 50 years ago and since the end of XX century has firmly established in clinical practice. Doctors and scientists were looking for a methodology that would allow determining changes in the "mother-placenta-fetus" system, which are a universal pathogenetic mechanism in response to a change in the fetal state. Various methods for assessing the fetal condition have been proposed, the principles and approaches to conducting Doppler studies have been changed and refined, and the criteria for evaluating the data obtained have been improved.

Conclusion. With all the simplicity of the technical implementation, the Doppler method of fetoplacental blood flow will have high predictive accuracy only if there is a standardization of the technique and clear indications for the use of a routine or extended study. Recommendations on the use of the pulsation index, as well as the transition from the assessment of numerical values ​​to percentile values, are of great importance for the correct assessment of blood flow, independent of the gestational age. In addition, it is important that in the assessment of cerebral hemodynamics, the leading role is currently assigned to the percentile assessment of the cerebro-placental ratio as an indicator that has the highest sensitivity and specificity in predicting poor perinatal outcomes compared to changes in blood flow indices in the middle cerebral artery.

Keywords: perinatology, Doppler, fetal growth retardation, screening

С.В. Нагорнева^1,2, И.Ю. Коган^1,3, С.Р. Юсенко¹, Е.В. Шелаева¹

¹ФГБНУ «Научно-исследовательский институт акушерства, гинекологии и перинатологии им Д.О. Отта»; Россия, г. Санкт-Петербург

²ООО «Многопрофильная клиника Сестрорецкая»; Россия, г. Сестрорецк

³ФГБОУ ВО «Санкт-Петербургский государственный университет»; Россия, г. Санкт-Петербург

Доплерометрия является неотъемлемой частью ультразвукового обследования при беременности, поскольку доказано, что гемодинамические нарушения в фетоплацентарной системе играют ведущую роль в патогенезе нарушений развития и состояния плода. Основные направления применения доплерометрии в акушерской практике: скрининг преэклампсии в I и II триместрах беременности, исследование плодово-плацентарного и маточно-плацентарного кровотока во II и III триместрах беременности, уточнение сосудистого строения образования плода в случае выявления его в ходе скрининговых экспертных исследований; доплерометрия в сочетании с эхокардиографией плода. Оценка риска преэклампсии приобретает все большую распространенность на данный момент, внесена в клинические рекомендации и становится неотъемлемой частью 1-го и 2-го скринингов. Однако по-прежнему самое широкое применение доплерометрии — это дополнение к рутинному обследованию плода во II и III триместрах, особенно в группах риска по развитию задержки темпов роста плода (ЗРП) и других акушерских осложнений. 

Основные положения

С момента появления в ультразвуковой диагностике метода доплерометрии для оценки кровотока фетоплацентарного русла было предложено анализировать изменения индексов сосудистого сопротивления в системе «мать–плацента–плод». Считается, что изменения гемодинамики в данной системе являются универсальным патогенетическим механизмом в ответ на изменение состояния плода. Нарушение кровообращения в фетоплацентарной системе играет основную роль в патогенезе плацентарной недостаточности, являющейся одной из ведущих причин перинатальной заболеваемости и смертности. Причем зачастую эти изменения удается выявить до их клинических проявлений [1].

Методика доплерометрии предполагает получение кривых скоростей кровотока в основных сосудах системы «мать–плацента–плод»: маточных артериях, артерии пуповины и средней мозговой артерии (СМА) плода с последующим вычислением индексов сосудистого сопротивления и анализом полученных результатов. За время использования данной методики было предложено оценивать индекс резистентности (ИР) [2], пульсационный индекс (ПИ) [3], а также систоло-диастолическое отношение (СДО) [4].

Большинство исследовательских работ по доплерометрии в акушерстве в конце ХX в. проведено с расчетом СДО, и в клинической практике оценивали именно этот показатель [5]. Были предложены различные нормативы для оценки СДО [5–8]. С. Гудмундссон предложил в любом сроке беременности принять за верхнюю границу нормы показатель СДО, равный 3,0 [9]. М.В. Медведев и соавт. (1999) одними из первых предложили оценивать по нормативным таблицам не только СДО, но и ИР [10, 11].

А.Н. Стрижаков и соавт. в 1996 г. предложили использовать плацентарный коэффициент (ПК), позволяющий одновременно учитывать изменение как маточно-плацентарного, так и плодово-плацентарного кровотока, что, по их мнению, позволяло выявить минимальное отклонение от нормативных значений параметров кровообращения в функциональной системе «мать–плацента–плод» [12]:

ПК = 1 : (СДО в маточных артериях + СДО в артерии пуповины).

На практике ПК не получил широкого применения.

Указанные работы отражали попытки выявить наиболее чувствительный показатель для своевременной диагностики нарушения состояния плода и явились своего рода прообразом современного цереброплацентарного отношения (ЦПО), индекс которого в современных клинических рекомендациях предлагается использовать как наиболее чувствительный метод диагностики нарушения гемодинамики при поздних формах ЗРП [13].

Пульсационный индекс редко применялся в клинической практике, хотя именно в формуле расчета этого индекса используется среднее значение скорости кровотока, что дает возможность более точно оценивать форму кривой скорости кровотока и количественно анализировать ее при нулевом диастолическом кровотоке, когда СДО и ИР теряют математический смысл. В связи с этим вплоть до недавнего времени продолжались исследования по применению пульсационного индекса, и в последние годы создавались нормативы именно для данного показателя.

Важным остается тот факт, что метод доплерометрии позволяет диагностировать уже начальные изменения в функционировании плаценты. Исследования показали, что в начале патологического процесса отсутствие конечного диастолического компонента кровотока обнаруживается только в отдельных сердечных циклах и имеет небольшую продолжительность [14]. По мере прогрессирования патологического процесса эти изменения начинают регистрироваться во всех сердечных циклах одновременно с постепенным увеличением продолжительности нулевого участка вплоть до исчезновения положительного диастолического компонента кровотока на протяжении половины сердечного цикла. Терминальные изменения характеризуются появлением реверсного диастолического кровотока. Как и в случаях нулевых значений, реверсный диастолический кровоток первоначально отмечается как короткий эпизод в отдельных сердечных циклах, а затем начинает регистрироваться во всех циклах, занимая бóльшую часть диастолической фазы. В случае выявления критических нарушений кровотока на любом сроке беременности, помимо стандартных показателей фетоплацентарного кровотока, рекомендуется оценивать направление тока крови в венозном протоке. Именно изменения венозной гемодинамики определяют необходимость немедленного родоразрешения.

Вопросами классификации нарушений кровотока в фетоплацентарной системе в 1990-е гг. параллельно занимались несколько авторов. А.Н. Стрижаков и соавт. выделили 3 варианта изменения гемодинамики в системе «мать–плацента–плод» (табл. 1) с целью дифференциального подхода к оценке патогенетического варианта развития фетоплацентарной недостаточности и рационального решения вопросов акушерской тактики [15]. Другая классификация, предложенная в то же время В.В. Митьковым и соавт., представляет собой стадирование процесса изменения гемодинамики в системе «мать–плацента–плод» (табл. 2) [16]. Обе классификации основаны на изменении доплерометрических данных в маточных артериях и артерии пуповины. Кроме того, А.Н. Стрижаков отмечает уменьшение индекса сосудистой резистентности кровотока во внутренней сонной артерии плода при задержке роста — так называемый brain-sparing phenomen, являющийся компенсаторным механизмом для защиты головного мозга плода. Однако на данном этапе авторы не говорили о его клинической значимости, отмечая лишь, что данный феномен сохраняется до конца беременности. Позже эти же данные подтвердил В.В. Митьков, используя показатели кровотока в наиболее крупном и доступном к исследованию сосуде головного мозга плода — СМА. После этих исследований оценка кровотока в СМА в диагностике централизации кровообращения плода начала всё шире использоваться в клинической практике, т. к. выявление централизации плодового кровотока было ассоциировано с неудовлетворительными перинатальными исходами. И только после этого в классификацию нарушений гемодинамики были добавлены ещё два критерия: оценка сопротивления кровотоку в СМА и вычисление ЦПО (табл. 3) [17].

Таблица 1. Классификация нарушений гемодинамики в фетоплацентарной системе [1]

Таблица 2. Классификация нарушений гемодинамики в фетоплацентарной системе [16]

Таблица 3. Классификация нарушений гемодинамики в фетоплацентарной системе [18]

Отдельно следует отметить роль СМА плода в диагностике анемии, которую с помощью этого метода удается определить даже раньше, чем при диагностике плацентарной недостаточности [18]. Измерение максимальной систолической скорости кровотока в СМА использовали как маркер анемии плода, развивающейся в результате изосенсибилизации по антигенам системы резус или в результате перенесенной вирусной инфекции [19]. С высокой чувствительностью (100%) и специфичностью (до 96%) G. Mari и соавт. показали, что увеличение максимальной скорости кровотока в СМА плода более 1,5 МоМ свидетельствует о наличии у плода анемии средней или тяжелой степени, требующей внутриутробного лечения [20]. Таким образом, оценка пиковой систолической скорости кровотока в СМА плода стала дополнять базовую доплерометрию в группах риска по развитию анемии.

Современный взгляд на доплерометрию в акушерстве стал формироваться с 2013 г., когда вышли международные рекомендации Международного общества ультразвуковой диагностики в акушерстве и гинекологии (The International Society of Ultrasound in Obstetrics and Gynecology — ISUOG) по доплерометрии в акушерстве, в которых впервые были четко определены сроки и объем доплерометрии в зависимости от показаний к ее проведению, а также предложены способы интерпретации полученных данных [21]. Кроме того, впервые подробно описана методология получения правильных кривых скоростей кровотока и способы оптимизации полученного изображения. По-прежнему для диагностики состояния фетоплацентарной системы предлагается оценивать кровоток в артерии пуповины, СМА и маточных артериях, а в случае критических нарушений гемодинамики — дополнять оценкой венозной гемодинамики (рис. 1). ПИ рекомендован авторами как оптимальный индекс оценки сопротивления кровотоку, который отражает линейную корреляцию с сосудистым сопротивлением, в отличие от показателей СДО и ИР.

Рис. 1. Кривые скоростей кровотока в системе «мать–плацента–плод»:

а) артерия пуповины; b) СМА плода; c) правая маточная артерия; d) венозный проток (Samsung W10, изображения авторов).

В августе 2021 г. были опубликованы дополненные рекомендации по использованию доплерометрии в акушерстве [22]. Необходимость обновления рекомендаций во многом продиктована особенностями доплерометрии в диагностике плодов с различными формами замедления темпов роста, которая была изложена в международных рекомендациях по ведению плодов с ЗРП [23]. В новых клинических рекомендациях по доплерометрии более подробно освещены вопросы методологии ее проведения в исследуемых сосудах, сформулирована необходимость применения в клинической практике именно пульсационного индекса и оценки его нормативных значений по центильным таблицам, принимая нормальными значения ПИ в артерии пуповины и маточных артериях ниже 95‰, а в СМА — выше 5‰. Кроме этого, появились рекомендации по оценке ЦПО по центильным таблицам, где за норму принято считать значения выше 5‰. Отмечена важность оценки индекса сопротивления кровотоку в СМА во всех случаях выполнения доплерометрии в III триместре беременности, поскольку даже при нормальных показателях кровотока в артерии пуповины мозговой кровоток может быть снижен, что определяется при расчете индекса ЦПО, свидетельствует о централизации кровообращения плода и расценивается как 2-я степень нарушения гемодинамики. Однако в данных рекомендациях, как и в рекомендациях 2013 г., не даны указания, по каким нормативам производить оценку полученных результатов. В отношении выбора таблиц рекомендовано учитывать локальные особенности, т. е. предполагается¸ что каждая страна сама решает и прописывает в своих национальных клинических рекомендациях, какие таблицы использовать.

По всей видимости, отсутствие единых нормативов связано с большим разбросом центильных коридоров, предложенных авторами разных стран. В 2019 г. ISUOG опубликовал метаанализ данных обследования 617 маловесных плодов, в котором сравнивали нормативные показатели доплерометрии в основных сосудах, представленные исследователями разных стран за последние 15 лет [24]. В большинстве случаев это был ретроспективный анализ, количество случаев сильно различалось, все они имели различную выборку (например, анализ материала, полученного внутри одного региона, и многоцентровые многонациональные исследования, такие как INTERGROWTH-21^st). На рис. 2 представлены графики всех проанализированных нормативов, которые демонстрируют, насколько большим получается разброс данных. Это подтверждает важность выбора правильных нормограмм для оценки данных доплерометрии.

Рис. 2. Распределение: 95-го процентиля для ПИ артерии пуповины (а), 5-го процентиля для СМА (b), 5-го процентиля для ЦПО (с) [24]

По нашему мнению, оптимальные по выборке и удобные для использования в клинической практике нормативы — это нормативы, предложенные Fetal Medicine Foundation (FMF) и разработанные K. Nicolaides [25], которые встроены в программу Astraia, и нормативы INTERGROWTH-21^st — огромное многоцентровое исследование, которое охватило более 8 стран и более 70 000 исследований, характеризующееся четкой методологией, публикацией промежуточных результатов и взятием в исследование только здоровых беременных, не имеющих факторов риска по развитию плацентарной недостаточности [26, 27]. Обеими организациями предложены онлайн-калькуляторы (рис. 3). Для нашего региона также применимы нормативы по оценке ПИ в исследуемых сосудах М.В. Медведева, которые были предложены и опубликованы для маточных артерий в 2015 г. [14], а для артерий пуповины, СМА и венозного протока — в 2018 г. [28]. Данные нормативы представлены в виде таблиц, а также встроены в некоторые модели современных ультразвуковых приборов.

Рис. 3. Калькуляторы для оценки показателей доплерометрии:

1. a) FMF; b) INTERGROWTH-21^st.

Российским обществом акушеров-гинекологов утверждены новые клинические рекомендации «Недостаточный рост плода, требующий предоставления медицинской помощи матери» (МКБ 10: О36.5, Р05, Р07) [13]. Данные рекомендации во многом похожи на руководства ISUOG 2020 г. по ведению пациентов с ЗРП и 2021 г. по доплерометрии, однако адаптированы к применению с учетом особенностей нашей популяции. В данном проекте также рекомендуется использовать оценку ПИ в стандартных сосудах: для оценки ПИ кровотока в артерии пуповины рекомендуют использовать нормативы, предложенные INTERGROWTH-21^st, а для ПИ в маточных артериях — калькуляторы FMF. Для венозного протока численных значений для оценки ПИ на данный момент не представлено ни сообществом FMF, ни проектом INTERGROWTH-21^st, и, соответственно, отсутствуют рекомендации, какими номограммами пользоваться.

Заключение

Резюмируя все вышеописанное, хочется отметить, что при всей простоте технического выполнения метод доплерометрии фетоплацентарного кровотока имеет высокую прогностическую точность только при использовании стандартизированных методик и определении четких показаний к применению рутинного или расширенного исследования. Рекомендации по использованию пульсационного индекса, а также переход от оценки численных значений к центильным имеет большое значение для правильной, не зависимой от срока беременности оценки кровотока. Кроме этого, важно, что в исследовании мозговой гемодинамики ведущую роль на сегодняшний день отводят центильной оценке ЦПО как показателя, имеющего наибольшую чувствительность и специфичность в прогнозировании плохих перинатальных исходов по сравнению с изменением индексов кровотока в СМА [29–31]. Изучение изменения мозговой гемодинамики плода в ответ на ухудшение его самочувствия продолжается и, вероятно, скоро для широкого применения на практике будут предложены дополнительные критерии.

Обзор написан в рамках государственного задания Минобрнауки России по фундаментальным научным исследованиям (государственный регистрационный номер темы: 1021062812133-0-3.2.2).

1. Стрижаков А.Н. Доплерометрическое и допплероэхокардиографическое изучение характера и этапности нарушения гемодинамики плода при внутриутробной задержке его развития. Акушерство и гинекология. 1992; (1): 22–26. [Strizhakov A.N. Dopplerometric and Doppler echocardiographic study of the nature and stages of fetal hemodynamic disorders in intrauterine growth retardation. Akusherstvo i ginekologiya. 1992; (1): 22–26. (in Russian)]
2. Planiol T., Pourcelot L., Itti R. Radioisotopes, ultrasons et thermographie dans le diagnostic des troubles circulatoires cérébraux. Rev. Electroencéphalogr. Neurophysiol. Clin. 1974; 4(2): 221–236. DOI: 10.1016/S0370-4475(74)80006-7
3. Ruissen C.J., van Vugt J.M.G., de Haan J. Variability of PI calculations. Eur. J. Obstet. Gynecol. Reprod. Biol. 1988; 27(3): 213–220. DOI: 10.1016/0028-2243(88)90125-6
4. Stuart B., Drumm J., FitzGerald D.E., Duignan N.M. Fetal blood velocity waveforms in normal pregnancy. Br. J. Obstet. Gynaecol. 1980; 87(9): 780–785. DOI: 10.1111/j.1471-0528.1980.tb04613.x
5. Демидов В.С. Доплерометрия во втором триместре беременности. Акушерство и гинекология. 1993; (6): 14–18. [Demidov V.S. Dopplerometry in the second trimester of pregnancy. Akusherstvo i ginekologiya. 1993; (6): 14–18. (in Russian)]
6. Стрижаков А.Н., Бунин А.Т., Медведев М.В. Ультразвуковая диагностика в акушерской клинике. М.: Медицина; 1990: 80–102. [Strizhakov A.N., Bunin A.T., Medvedev M.V. Ultrasound diagnostics in an obstetric clinic. Moscow: Meditsina; 1990: 80–102. (in Russian)]
7. Логвиненко Л.В. Доплерометрия сосудов матки, пуповины и плода в третьем триместре нормально развивающейся беременности. Акушерство и гинекология. 1990; (9): 18–22. [Logvinenko L.V. Dopplerometry of the vessels of the uterus, umbilical cord and fetus in the third trimester of a normally developing pregnancy. Akusherstvo i ginekologiya. 1990; (9): 18–22. (in Russian)]
8. Калашников С.А. Особенности гемодинамики матери и плода при ОПГ-гестозах. Акушерство и гинекология. 1993; (6): 18–21. [Kalashnikov S.A. Peculiarities of maternal and fetal hemodynamics in OPG-gestoses. Akusherstvo i ginekologiya. 1993; (6): 18–21. (in Russian)]
9. Гудмундссон С. Значение доплерометрии при ведении беременных с подозрением на внутриутробную задержку развития плода. Ультразвуковая диагностика в акушерстве, гинекологии и педиатрии. 1994; (1): 15–25. [Gudmundsson S. The value of Doppler in the management of pregnant women with suspected intrauterine growth retardation. Ul'trazvukovaya diagnostika v akusherstve, ginekologii i pediatrii. 1994; (1): 15–25. (in Russian)]
10. Медведев М.В., Курьяк А., Юдина Е.В. (ред.) Допплерография в акушерстве. Практическое руководство. М.: Реальное время; 1999. 157 с. [Medvedev M.V., Kuryak A., Yudina E.V. (eds.) Dopplerography in obstetrics. Practical guide. Moscow: Realnoe vremya; 1999. 157 p. (in Russian)]
11. Медведев М.В. Допплерографическое исследование маточно-плацентарного и плодового кровотока. М.: Видар, 1996; II: 256–79. [Medvedev M.V. Doppler study of uteroplacental and fetal blood flow. Moscow: Vidar, 1996; II: 256–79. (in Russian)]
12. Стрижаков А.Н. Становление и развитие внутриплацентарного кровообращения при физиологической беременности. Акушерство и гинекология. 1996; (2): 16–20. [Strizhakov A.N. Formation and development of intraplacental circulation during physiological pregnancy. Akusherstvo i ginekologiya. 1996; (2): 16–20. (in Russian)]
13. Российское общество акушеров-гинекологов. Недостаточный рост плода, требующий предоставления медицинской помощи матери (задержка роста плода): клинические рекомендации. М.: РОАГ; 2022. [Russian Society of Obstetricians and Gynecologists. Inadequate fetal growth requiring maternal medical care (fetal growth retardation): clinical guidelines. Moscow: ROAG; 2022. (in Russian)]
14. Медведев М.В. Основы допплерографии в акушерстве. М.: Реал Тайм; 2015. 77 с. [Medvedev M.V. Fundamentals of dopplerography in obstetrics. Moscow: Real Time; 2015. 77 p. (in Russian)]
15. Стрижаков А.Н., Бунин А.Т., Медведев М.В. Ультразвуковая диагностика в акушерской практике. М.: Медицина; 1990. 233 с. [Strizhakov A.N., Bunin A.T., Medvedev M.V. Ultrasonic diagnostics in obstetric practice. Moscow: Meditsina; 1990. 233 p. (in Russian)]
16. Митьков В.В., Медведев М.В. (ред.) Клиническое руководство по ультразвуковой диагностике. М.: ВИДАР; 1996; II. 408 с. [Mitkov V.V., Medvedev M.V. (eds.) Clinical guide to ultrasound diagnostics. Moscow: VIDAR; 1996; II. 408 p. (in Russian)]
17. Савельева Г.М., Сухих Г.Т., Серов В.Н., Радзинский В.Е. (ред.) Акушерство: национальное руководство. М.: ГЭОТАР-Медиа; 2016. 1104 с. [Savelyeva G.M., Sukhikh G.T., Serov V.N., Radzinsky V.E. (eds.) Obstetrics: a national guide. Moscow: GEOTAR-Media; 2016. 1104 p. (in Russian)]
18. Нагорнева С.В. Диагностика тяжелых форм гемолитической болезни плода: автореф. дис. … канд. мед. наук. СПб., 2010. 24 с. [Nagorneva S.V. Diagnosis of severe forms of fetal hemolytic disease: thesis dis. … Cand. Sci. (Med.). St. Petersburg; 2010. 24 p. (in Russian)]
19. Mari G., Deter R.L., Carpenter R.L. et al. Noninvasive diagnosis by Doppler ultrasonography of fetal anemia due to maternal red-cell alloimmunization. N. Engl. J. Med. 2000; 342(1): 9–14. DOI: 10.1056/NEJM200001063420102
20. Mari G. Middle cerebral artery peak systolic velocity for the diagnosis of fetal anemia: the untold story. Ultrasound Obstet. Gynecol. 2005; 25(4): 323–330. DOI: 10.1002/uog.1882
21. Bhide A., Acharya G., Bilardo C.M. et al. ISUOG practice guidelines: use of Doppler ultrasonography in obstetrics. Ultrasound Obstet. Gynecol. 2013; 41(2): 233–239. DOI: 10.1002/uog.12371
22. Bhide A., Acharya G., Baschat A. et al. ISUOG Practice Guidelines (updated): use of Doppler velocimetry in obstetrics. Ultrasound Obstet. Gynecol. 2021; 58(2): 331–339. DOI: 10.1002/uog.23698
23. Lees C.C., Stampalija T., Baschat A. et al. ISUOG Practice Guidelines: diagnosis and management of small-for-gestational-age fetus and fetal growth restriction. Ultrasound Obstet. Gynecol. 2020; 56(2): 298–312. DOI: 10.1002/uog.22134
24. Ruiz‐Martinez S., Papageorghiou A.T., Staines‐Urias E. et al. Clinical impact of Doppler reference charts on management of small‐for‐gestational‐age fetuses: need for standardization. Ultrasound Obstet. Gynecol. 2019; 56(2): 166–172. DOI: 10.1002/uog.20380
25. Nicolaides K., Rizzo G., Hecher K., Ximenes R. Doppler in Obstetrics.London: The Fetal Medicine Foundation; 2002. 162 p.
26. Drukker L., Staines-Urias E., Villar J. et al. International gestational age-specific centiles for umbilical artery Doppler indices: a longitudinal prospective cohort study of the INTERGROWTH-21^st Am. J. Obstet. Gynecol. 2020; 222(6): 602.e1–602.e15. DOI: 10.1016/j.ajog.2020.01.012
27. Villar J., Cheikh Ismail L., Staines Urias E. et al. The satisfactory growth and development at 2 years of age of the INTERGROWTH-21^stFetal Growth Standards cohort support its appropriateness for constructing international standards.  J. Obstet. Gynecol. 2018; 218(2S): S841–S854.e2. DOI: 10.1016/j.ajog.2017.11.564
28. Медведев М.В., Алтынник Н.А. Сверим наши часы III. Допплерография во второй половине беременности. Пренатальная диагностика. 2018; 17(2): 179–189. [Medvedev M.V., Altynnik N.A. Check our watches. Doppler ultrasonography in the second part of gestation. Prenatal'naya diagnostika. 2018; 17(2): 179–189. (in Russian)]
29. Vollgraff Heidweiller-Schreurs C.A., De Boer M.A., Heymans M.W. et al. Prognostic accuracy of cerebroplacental ratio and middle cerebral artery Doppler for adverse perinatal outcome: systematic review and meta-analysis. Ultrasound Obstet. Gynecol. 2018; 51(3): 313–322. DOI: 10.1002/uog.18809
30. Figueras F., Fernandez S., Eixarch E. et al. Middle cerebral artery pulsatility index: reliability at different sampling sites. Ultrasound Obstet. Gynecol. 2006; 28(6): 809–813. DOI: 10.1002/uog.2816
31. Ciobanu A., Wright A., Syngelaki A. et al. Fetal Medicine Foundation reference ranges for umbilical artery and middle cerebral artery pulsatility index and cerebroplacental ratio. Ultrasound Obstet. Gynecol. 2019; 53(4): 465–4 DOI: 10.1002/uog.20157